编者按：南海，浩淼辽阔，岛礁星罗，资源丰富，美丽而富饶。为更好地了解南海、认知南海，中科院之声与中国科学院南海海洋研究所联合开设“美丽南海 ”专栏，解读南海“季风”与日常生活的关系，揭密南海“岩石圈”资源形成的万年印记，打开南海“生物多样性”相互作用的神奇之门，在知识的海洋快乐遨游。

色彩斑斓的珊瑚礁生态系统常常吸引公众的目光（图1）。然而，珊瑚礁的“繁荣”往往与周围水体的极度“贫瘠”形成鲜明的对比，被誉为“海洋沙漠中的绿洲”，这让科学家们着迷不已。

▲图1.色彩斑斓的南海珊瑚礁（图片来自雷新明博士）

达尔文悖论

1832年至1836年达尔文搭乘“贝格尔”号环球考察，惊叹于此，提出了著名的“达尔文悖论”：为什么欣欣向荣的珊瑚礁能够在“贫瘠”的热带海洋中繁荣昌盛（图2）？为揭示其中谜团，全球科学家从不同角度进行了大量研究。

▲图2. 剑桥大学地球科学图书馆扫描版达尔文著《珊瑚礁结构与分布》
引自 http://darwin-online.org.uk/

“珊瑚礁生态泵”的由来

近日，中国科学院南海海洋研究所的科研人员归纳总结了珊瑚礁生态系统聚集吸收外部营养、保持并循环利用内部营养、高效输出有机碳的生态功能，提出“珊瑚礁生态泵”概念；指出就像水支持沙漠中的绿洲一样，贫瘠热带海洋中的珊瑚礁生态系统具有多途径补给和高效循环营养物质的功能，以及可观的有机质输入与输出。该研究不仅为“达尔文悖论”提供了更为系统的科学解释，还为评估认识变动海洋中珊瑚礁生态系统的碳源/汇角色提供了新的理论框架与视角。

有关珊瑚礁生态泵的研究源自于三十多年前南沙群岛综合科学考察，根据几代科研人员持续研究的成果，几易其稿，不断修改完善而定稿成文，见刊于世（图3）。

▲图3《海洋学报（英文版）》第42卷第6期封面出版“珊瑚礁生态泵”论文

自上个世纪60年代初开始，中国科学院南海海洋研究所老一辈科学家对南海北部沿岸至西、中沙群岛的珊瑚种类，珊瑚礁生物群落、生态系统结构及珊瑚礁的形成演化与环境记录等开展了系统研究，积累了大量资料和成果。80年代拓展至南沙群岛综合科学考察研究（图4），发现了珊瑚礁水体高生产力的现象，这同步甚至早于世界同行公开发表的同类发现。事实上，水体高生产力与通常所认识的珊瑚礁高生产力不同。后者一般指底栖生物群落所支持的高生产力，而前者则主要由浮游植物贡献。水体是珊瑚礁生态系统与外部环境交换物质和能量的主要媒介，但一直以来并未获得足够的重视。

▲图4. 记录20世纪80年代中国科学院南沙群岛综合科学考察研究的部分论文集

从发现珊瑚礁水体高生产力现象开始，南海海洋所的科学家就一直在研究思索这一现象背后所蕴含的作用机制。黄良民研究员在进行南沙群岛生物生产力研究中（图5），发现珊瑚礁生态系统具有高效利用营养盐和高光合效率特征，从而提出了“珊瑚礁高效营养生态泵”概念；2001年又明确提出深入开展高效营养生态泵机制研究的具体内容和路径，以期获取充足的实测数据资料，支持对高效营养生态泵机制的理论详释。在延续南海海洋所以往研究的基础上，研究团队从珊瑚礁水体的高生产力机制不断拓展，从生态系统层面审视珊瑚礁生态系统能量和物质的收支过程；多年来不断总结有关外部营养与有机质输入以及珊瑚礁及其周边水体高生产力的最新研究成果，在“珊瑚礁高效营养生态泵”的基础上，提出了“珊瑚礁生态泵”的概念。

▲图5. 二十世纪80年代中国科学院南海海洋研究所黄良民研究员与南沙考察队队员现场考察实验的照片（图片来自黄良民研究员）

“珊瑚礁生态泵”的内涵

新概念阐释了外部营养和有机质可通过多种途径输入聚集到珊瑚礁生态系统，珊瑚礁生态系统高效保持和循环利用营养物质，除了支持本地底栖生物群落高生产力外，还可以辐射支持周围水体浮游生物群落形成较高的生产力和生物量，使之成为有机碳向深海输出的潜在热点区域（图6）。

概括来说，珊瑚礁生态泵概念阐释了珊瑚礁生态系统具备七种聚“养”途径、高效涵“养”机制及可观有机碳输出等生态功能。

▲图6. 珊瑚礁生态泵聚集、保持营养，输出碳示意图。（修改自Zhou et al., 2023）

七种聚养途径

• 途径一：珊瑚礁独特地形与物理海洋过程相互作用增强来自深层海水与表层海水的营养盐供给（图6）。珊瑚礁，特别是大洋珊瑚礁，就像海洋中的山峰，具有显著不同于开阔海洋的地形和水深。海流、潮汐等物理海洋过程与珊瑚礁地形相互作用，将富含营养物质的深层海水输送到珊瑚礁及其周围海域。另外，这种相互作用也会加速经过珊瑚礁的水流，从而增强扩散进入珊瑚礁系统的营养盐供给。

• 途径二：珊瑚礁动物主动跨生态系统“获取”营养。很多珊瑚礁动物（如鱼类）会在珊瑚礁外部的水体、海草床、红树林等其他生态系统觅食，返回珊瑚礁栖息，从而把外部的营养物质带回到珊瑚礁系统，并通过分泌、排泄与排便等生理代谢活动，为珊瑚礁生物群落供给营养（图7）。有研究表明，大部分珊瑚礁鱼类活动范围可达1公里以上，有些甚至能到达10公里以外的红树林、海草床等觅食，还有一些石斑鱼、鲷科鱼类则可在几十至上百公里的范围内活动。

▲图7. a 礁栖鱼类躲避在珊瑚礁盘“家中”；b五种大型珊瑚礁鱼类晚上外出觅食，白天躲避在珊瑚礁“家中”（修改自Khan et al., 2017）

此外，珊瑚和鱼类产卵释放到珊瑚礁外部水体，待到这些受精卵发育成长为珊瑚与鱼类幼体后，返回到珊瑚礁，从而形成对珊瑚礁生态系统的持续营养补充（图8）。

▲图8. 鱼类与珊瑚对珊瑚礁系统营养供给与循环贡献示意图（修改自Allgeier et al., 2018）

• 途径三：珊瑚礁生物捕捉流经水体中的颗粒有机物营养。珊瑚礁栖息着大量的珊瑚虫、鱼类、海绵、贝类等滤食者，从而使珊瑚礁就像拥有无数“嘴”的“嘴墙”，可以高效地捕食流经水体中携带的浮游生物、碎屑等颗粒物，从中获得有机质与营养。

• 途径四：生物固氮。珊瑚礁水体氮营养盐往往较低，蓝藻等微生物可以把氮气转化为可被生物利用的活性氮（即生物固氮）。固氮微生物广泛存在于珊瑚组织、珊瑚藻等大量珊瑚礁生物与生境中，几乎遍布珊瑚礁生态系统的各个角落。它们的生物固氮作用为珊瑚礁生态系统带来大量的氮营养盐。

• 途径五：海鸟供给鸟粪营养。露出水面的珊瑚岛礁常常吸引海鸟停留，或筑巢繁衍，或休养生息。海鸟往往在广阔的海洋捕食上层鱼类，并以鸟粪的形式把营养盐带到珊瑚礁系统。

• 途径六：鲨鱼、鲸类和中层鱼等临时“访客”带来营养。鲨鱼和鲸类常常远距离迁徙到珊瑚礁区域停留，通过排泄、分泌与排粪等活动向珊瑚礁输送营养。另外，能够昼夜垂直迁移的中层鱼与乌贼等头足类，晚上从200米以深的深海迁移到较浅的珊瑚礁水域，白天再返回深海。迁移到珊瑚礁水域的深海生物被珊瑚礁动物捕食，从而成为了一种向珊瑚礁输送营养的方式。大型礁栖鱼类——礁蝠鲼的食物中，有高达17%为中层鱼。

• 途径七：陆源和人为活动输入营养。陆源营养物质可通过地表径流及地下水输入到岸礁或拥有陆地的珊瑚环礁。人类在珊瑚礁水域的休闲娱乐等活动也会带入营养。大气沉降则可以把更远距离的陆源或人为营养物质输入到珊瑚礁水域。

高效涵养机制

营养从外部输入后，珊瑚礁生态系统运行多种独特机制，进一步涵养、保存营养物质。这包括珊瑚礁生物体内存储营养、珊瑚礁生物内部营养物质的高效循环、溶解有机物与颗粒有机物的循环利用等。

• 大量动物体内存储营养物质。与植物占主导的陆地生态系统（如草原和森林）不同，在珊瑚礁生态系统中，动物生物量比例可达50%。珊瑚虫、海绵及鱼类中储存有大量的营养物质，它们通过代谢活动缓慢释放营养，扮演着营养稳定供给器的作用（图8）。

• 多种多样的共生关系促进珊瑚礁内部营养物质循环利用。除了广为人知的珊瑚与虫黄藻互利共生关系以外，珊瑚礁生态系统存在多种多样的共生关系。这些共生关系极大地促进了营养物质在珊瑚礁系统内部的高效循环利用。

• 颗粒有机物高效循环利用。一方面，珊瑚可以把高达50%的从虫黄藻获得的有机物以粘液的形式释放出去，粘附捕获水体中的颗粒，形成颗粒沉降到海底，为珊瑚礁底栖生物提供养分（图9）。另一方面，通透性好，拥有大量细菌的珊瑚沙，则可以快速处理沉降的有机物，转化为营养盐，重新释放到水体中，从而起到有机质留存矿化、营养存储与缓冲供给的作用。

▲图9. 珊瑚分泌粘液捕获水体中的颗粒有机物。a新鲜粘液呈丝状挂在珊瑚上；b粘液中有一个硅藻和甲藻；c大量珊瑚粘液漂浮在海面；d粘液粘附有孔虫和丝状的藻类。（引自Wild et al., 2004）

• 独特的利用溶解有机物的机制。珊瑚礁动植物会分泌大量的有机物，溶解在海水中，形成富含养分的“海水高汤”。珊瑚礁通过浮游细菌、底栖细菌、海绵等生物高效回收利用溶解有机质，减少养分损失（图10）。

▲图10. 珊瑚礁生态系统回收利用溶解有机物示意图。右图所示为巴哈马群岛珊瑚礁上的巨大桶状海绵（引自Pawlik et al., 2016）

珊瑚礁周围水域高生产力及碳输出热点

珊瑚礁独特的聚养、涵养机制不仅支持多样的珊瑚礁生物生存繁衍，还辐射影响周围水域，形成高生产力。受珊瑚礁影响的范围可达几十公里（图11）。这个范围内具有比外部大洋更丰度的浮游生物，及更高的向深海碳输出的潜力，从而使其成为碳输出封存的热点区域（图6）。

▲图11. 中途岛环礁周围水体浮游植物叶绿素（生物量）随离岸距离减小而增加
（修改自Gove et al., 2016）

珊瑚礁系统有机碳输出能力高

事实上，珊瑚礁的有机碳输出能力远高于之前的估计。有机质输入对珊瑚礁生态系统碳收支平衡具有重要影响。有机质输入可达珊瑚礁总初级生产的20%以上，这可使珊瑚礁生态系统输出有机碳估算增加5-10倍以上（图12）。

▲ 图12. 外源输入有机碳显著影响珊瑚礁生态系统有机碳输出估算（修改自Zhou et al., 2023）

未来研究方向

珊瑚礁生态泵概念为认识珊瑚礁生态系统功能及其维持机制提供了新的理论框架。研究人员提出了有关珊瑚礁生态泵研究的未来优先方向，指出珊瑚礁及其周围海域组成相互联系的整体景观，应从景观水平探讨评估珊瑚礁系统碳输出能力及其碳源/汇角色。例如，对于大洋珊瑚岛礁而言，它不仅可能具备自然或人为的陆地生态系统，还拥有多种近岸水生生态系统（珊瑚礁、海草床、红树林等），以及受其影响的开阔海洋生态系统（不仅包括有阳光照射的上层，还包括无光的海洋中层），这些生态系统构成相互联系的景观。应把它们视为一个整体来研究探讨其在碳循环中的作用及其碳源/汇功能。这些认识为进一步深入研究珊瑚岛礁生态系统在变化海洋中的稳定维持机制、生态服务功能及其在海洋碳循环中的作用提供重要科学依据。

参考文献

1. Allgeier JE, Speare KE, Burkepile DE (2018) Estimates of fish and coral larvae as nutrient subsidies to coral reef ecosystems. Ecosphere 9(6): e02216

2. Khan JA, Goatley CHR, Brandl SJ, Tebbett SB, Bellwood DR (2017) Shelter use by large reef fishes: long-term occupancy and the impacts of disturbance. Coral Reefs 36(4): 1123-1132

3. Gove JM, McManus MA, Neuheimer AB, Polovina JJ, Drazen JC, Smith CR, Merrifield MA, Friedlander AM, Ehses JS, Young CW (2016) Near-island biological hotspots in barren ocean basins. Nature communications 7: 10581

4. Pawlik JR, Burkepile DE, Thurber RLV (2016) A vicious circle? altered carbon and nutrient cycling may explain the low resilience of Caribbean coral reefs. BioScience 66: 470-476

5. Wild C, Huettel M, Klueter A, Kremb SG, Rasheed MYM, Jørgensen BB (2004) Coral mucus functions as an energy carrier and particle trap in the reef ecosystem. Nature 428(6978): 66-70

6. Zhou Linbin, Tan Yehui, Huang Liangmin. 2023. Coral reef ecological pump for gathering and retaining nutrients and exporting carbon: a review and perspectives. Acta Oceanologica Sinica, 42(6): 1–15, doi: 10.1007/s13131-022-2130-1 01.

来源：中国科学院南海海洋研究所